直腸がんにおけるリンパ管浸潤の予測: ゴールデンのパフォーマンスの評価

Scientific Reports volume 13、記事番号: 8453 (2023) この記事を引用

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この研究は、確率的軌道を伴う時間分解血管造影法（TWIST）または黄金角放射状疎平行法（GRASP）および拡散強調画像法（DWI）のいずれかを組み合わせたデュアルパラメータアプローチが、病理学的リンパ血管の予測において優れた診断性能を有するかどうかを判断することを目的としています。 DWI のみを使用した従来の単一パラメーター評価と比較した場合の浸潤 (pLVI) 直腸癌。 病理学的に確認された直腸癌患者が登録された。 灌流 (流入順体積移動定数 [Ktrans] および速度定数 [Kep]) と見かけの拡散係数 (ADC) は 2 人の研究者によって測定されました。 両方の配列について、pLVI 陽性直腸癌を予測するための受信者動作特性下領域 (ROC) を比較しました。 合計179人の患者が我々の研究に登録された。 GRASP で取得した ADC と灌流パラメータ (Ktrans) を組み合わせた解析により、拡散パラメータ単独と比較してより高い診断性能が得られました (曲線下面積、0.91 ± 0.03 対 0.71 ± 0.06、P < 0.001)。 ただし、GRASP で取得した Kep を使用した ADC および TWIST で取得した灌流パラメーター (Ktrans または Kep) を使用した ADC には、追加の利点はありませんでした。 GRASP 技術の Ktrans は、pLVI 陽性の直腸癌を予測するためのマルチパラメータ MRI の診断性能を向上させました。 対照的に、TWIST ではこの効果は得られませんでした。

結腸直腸がんは、世界中でがんの罹患率と死亡率の主な原因の 1 つです1。 分化度、T 期、リンパ管浸潤 (LVI) など、いくつかの要因によって予後が決まります 2、3、4。 LVI は、浸潤癌の周囲のリンパ管または血管への腫瘍細胞の浸潤として定義され 5,6 、直腸癌の予後不良因子として広く認識されています 7。 それでもなお、補助化学療法前に LVI を決定するのは困難であるため、LVI は国家包括的がんネットワークのガイドラインに補助化学療法前に考慮すべき重要なパラメーターとして含まれていません。 術後の診断は病理組織学によってのみ可能です8。 したがって、臨床上の意思決定における LVI の適用を正当化するには、より多くの証拠が必要です。

MR イメージングは​​直腸癌の病期分類の重要な技術として使用されており、血漿コンパートメントに対する腫瘍ガドリニウム濃度の薬物動態モデリングに基づいて腫瘍血管透過性を推定します 9。 拡散強調イメージング (DWI) およびダイナミック造影磁気共鳴イメージング (DCE-MRI) は、定性的および定量的な情報をもたらし、腫瘍の細胞性、細胞膜の完全性、および微小循環に関する独自の洞察を提供する機能的な MRI イメージング技術です 10,11。 定量的な DCE-MRI パラメーターと見かけの拡散係数 (ADC) 値は、組織学的グレード 12,13、術前補助化学放射線療法 (CRT) への反応および腫瘍予後因子 14 と密接に相関することが示されています。

しかし、確率的軌道を用いたビュー共有時間分解血管造影法（TWIST）技術は、加速度が高いため、腸の動きや患者の動きによって引き起こされるモーションアーチファクトが発生しやすく、検査の診断精度が低下する可能性があります15。 さらに、その精度は、造影剤の投与と画像取得の間のタイミングの不一致や、通常かなり低い空間解像度によっても損なわれます 15,16。

最近、高速自由呼吸動的 MRI として、黄金角放射状疎平行 MRI (GRASP) が提案されました 16。 時間分解能を向上させるために、動きに影響を受けないゴールデン アングル (星積みの取得) が圧縮センシング再構成と組み合わされており、自由呼吸 DCE-MRI15 に最適です。 これは、肝臓、前立腺、乳房、膀胱、腎臓、直腸を含むいくつかの DCE-MRI 研究に適用されています 15、16、17、18、19、20、21、22。 これまでの研究では、直腸がんイメージングにおいて GRASP 灌流が従来の DCE と比べて同等の画質と少ない動きアーチファクトを実現できることが示されています 15,22。 上記の研究はすべて満足のいく結果を達成していますが、我々の知る限りでは、LVI 陽性直腸癌に対する GRASP の定量的パラメーターの診断性能はまだ十分に決定されていません。 さらに、以前の研究 23、24、25 は主に、DCE-MRI または DWI による直腸癌の術前治療反応、病期分類、および予後評価に焦点を当てていました。 直腸癌における定量的 DCE-MRI および DWI からの LVI 陽性の診断性能に焦点を当てた研究はほとんど行われていない。 したがって、我々の目的は、LVI を伴う直腸がんを予測するために、TWIST または GRASP と確立された DWI を組み合わせたデュアルパラメータアプローチの診断性能を、DWI のみに基づく従来の単一パラメータ評価と比較して評価することでした。

この後ろ向き研究は、中国電子科学技術大学四川省人民病院という治験審査委員会によって承認されました。 すべての研究方法は、関連するガイドラインと規制に従って実施されました。 研究のレトロスペクティブデザインのため、治験審査委員会は書面によるインフォームドコンセントの必要性を免除した。

2020年12月から2022年10月までに内視鏡下生検によって診断された非粘液性直腸腺癌の連続患者が含まれた。 包含基準は、外科的切除後に直腸癌が病理学的に確認された患者、完全なMRI画像を有する患者、およびMRIスキャン時に術前補助化学放射線療法を受けていない患者であった。 除外基準は以下の通りであった：（A）重度に制限された腎機能、特定のペースメーカー、金属インプラント、閉所恐怖症、妊娠などの一般的なMRI禁忌。 (B) 切除不能な疾患または転移性疾患があった。 (C) 粘液性嚢胞腺腫が認められました。 患者は無作為に GRASP 群と TWIST 群の 2 つのグループに分けられました。

すべての MRI スキャンは、3.0 T および 1.5 T MR システム (MAGNETOM Vida および MAGNETOM Aera、Siemens Healthineers、上海、中国) を使用して取得されました。 GRASP 収集は Vida システムを使用してのみ実行され、TWIST 収集は、Vida および 18 チャネル コイル セットアップに 30 チャネルのコイル セットアップ (18 チャネルのボディ コイルと脊椎コイルからの 12 チャネル) を採用することにより、Aera システムを使用してのみ実行されました。 (6 チャンネルのボディコイルと脊椎コイルから 12 チャンネル) Aera 用。 患者はテーブルの上に頭から仰向けに置かれました。 検査の50分前に浣腸による腸洗浄を行った。 次に、腸の動きを最小限に抑えるために、スキャンの 30 分前に患者に臭化ブチルスコポラミン 20 mg (Buscopan、Boehringer Ingelheim) を筋肉内投与しました。

従来の MRI プロトコルには、矢状断、アキシャル (直腸の長軸に垂直)、脂肪飽和を含まない斜め冠状 T2 強調画像、および DWI (直腸の長軸に垂直) が含まれていました。 T2 強調画像の取得パラメータは次のとおりです。TR/TE、4590/73。 視野、220 × 220 mm2; マトリクスサイズ、256 × 512。 断面の厚さ、3.5 mm。 交差ギャップは0.7 mmです。 骨盤の軸方向 DW 画像は、次のパラメータを使用して取得されました: 4600/59。 いくつかの信号が取得され、8 つ。 視野、360 mm2; 断面の厚さ、4.5 mm。 および b 値、50 および 1000 s/mm226、27、28。

体重に適応した静脈内ガドペンテト酸ジメグルミン（0.1 mmol/kg BW、Dotarem、Guerbet、パリ、フランス）を 2 mL/s の速度で投与した後、GRASP または TWIST 灌流を測定しました。 TWIST および GRASP 取得のプロトコル パラメーターの詳細を表 1 に示します。

画像処理は、市販のソフトウェア アプリケーション (Syngo. VB30、MR Prostate、および MR Tissue4D 経由、Siemens Healthineers、上海、中国) を使用して実行されました。 TOFTS モデルを使用して、流入順方向体積移動定数 (Ktrans、/min) および速度定数 (Kep、/min) を含む定量的薬物動態モデル パラメーターを計算しました。

Ktrans および Kep の測定は、最大 3 層の腫瘍病変 (壊死または嚢胞性領域を慎重に回避) を含む灌流マップ上で ROI を描写する円ツールによって行われました。 この研究では、2人の経験豊富な放射線科医（直腸画像化の経験が6年と10年）が、患者の臨床情報と病理学的情報を無視してこの作業を実行しましたが、患者が直腸がん患者であることは認識していました。 放射線科医は T2WI および DWI 画像を検討し、腫瘍の位置を特定しました。 最終的な Ktrans 値と Kep 値は、3 つの異なるレベルの ROI (面積が 1 cm2 以上) 29 を描画し、平均を取ることによって得られた平均値に対応しました。 Ktrans 値と Kep 値は、さらなる分析のために 2 人の放射線科医の間で平均されました (図 1、2)。

(a – d) GRASP の T2WI、ADC マップ、Ktrans、Kep をそれぞれ示しています。

(a – d) TWIST の T2WI、ADC マップ、Ktrans、Kep をそれぞれ示しています。

ADC 測定は、腫瘍の中央スライス上にフリーハンド ROI を描くことによって達成されました (b = 1000 s/mm2)。 この作業は、経験豊富な 2 人の放射線科医 (直腸イメージングの分野で 6 年と 10 年の経験を持つ) によって実行されました。 ROI は腫瘍領域全体を十分なサイズでカバーするように描画され、ADC マップにコピーされました。 さらに、T2 強調画像で特定された壊死、血管、および嚢胞の領域は、バイアスを最小限に抑えるために避けられました。 最終的な ADC 値は、3 つの独立した腫瘍を含むスライス上の異なる腫瘍領域に 3 つのランダム化された ROI を描くことによって得られた平均値に対応しました。 ADC 値は、さらなる分析のために 2 人の放射線科医の間で平均化されました (図 1、2)。

顕微鏡的な LVI の存在は、病理学で 6 年の経験を持つ病理学者によって確認されました。 LVI はヘマトキシリンおよびエオシン染色切片で評価され、浸潤癌を取り囲む腫瘍周囲直腸内の明確な内皮で裏打ちされた空間内の癌細胞として定義されました。 LVI は、ly/v 0 (LVI なし)、ly/v 1 (最小 LVI)、ly/v 2 (中程度の LVI)、および ly/v 3 (顕著な LVI) の 4 つのグレードに分類されました。 我々は、LVI を LVI 陽性グループ（ly/v 1 ～ 3）と LVI 陰性グループ（ly/v 0）に分けました30。

統計分析は、SPSS バージョン 26 (IBM Corporation) および MedCalc (バージョン 16.8) を使用して実行されました。 連続変数の観察者間の変動は、クラス内相関係数 (ICC) を使用して評価されました。 ICC は、悪い（ICC < 0.2）、普通（0.21 ～ 0.4）、中程度（0.41 ～ 0.60）、良い（0.61 ～ 0.80）、および優れた（0.81 ～ 1.00）の一致に分類されました31。 すべての定量的な ADC、Ktrans、および Kep パラメーターは、範囲付きの平均 ± 標準偏差として表示されます。 独立したサンプルの t 検定とカイ二乗検定を使用して、2 つのグループの臨床情報と定量的パラメータを比較しました。 拡散パラメータと灌流パラメータを組み合わせた評価が、拡散測定のみに基づく単一パラメータ評価よりも高い診断精度を達成できるかどうかを判断するために、統計分析が実行されました。 以下のパラメータが評価されました: ADC と Ktrans を組み合わせたもの、および ADC と Kep を組み合わせたものと ADC のみを組み合わせたもの。 各パラメータの最適なカットオフを決定するために、受信機動作特性 (ROC) 曲線を使用して、Youden 指数を最大化するポイントを決定しました。 Youden 指数は、特異性 + 感度 -132 として計算されました。 ROC 曲線を比較するために DeLong テストが使用されました。 私たちの研究では、複数の検定を調整し、タイプ I 誤差を制御するために、次の式を使用して個々の検定の有意水準のボンフェローニ補正を実行しました: p*\(\frac{\alpha }{m}\)33ここで、p * は調整された有意水準、\(\alpha\) は臨界 P 値、\(m\) は比較の数です。 両側 p 値 < 0.05 は統計的有意性を表します。

病歴と身体検査の結果に基づいて、臨床的に直腸癌が疑われる患者 223 名が登録されました。 最後に、MRI を受けた 179 人の患者 (98 人が GRASP 技術で検査され、81 人が TWIST 技術で検査された) がこの研究に含まれました。 図 3. 性別、年齢、または腫瘍に関して 2 つのグループ間に統計的に有意な差はありませんでした。位置 (P > 0.05) (表 2)。

研究の包含基準と除外基準を示すフロー図。

観察者間の一致は、Ktrans (ICC、0.954; 95% CI: 0.774-0.984)、Kep (ICC、0.917; 95% CI: 0.820-0.962)、および ADC (ICC、0.911; 95% CI: 0.693-0.966) で優れていました。 TWISTグループ内。 観察者間の一致は、Ktrans (ICC、0.908; 95% CI: 0.399-0.971)、Kep (ICC、0.922; 95% CI: 0.699-0.970)、および ADC (ICC、0.909; 95% CI: 0.221-0.974) で優れていました。 GRASPグループ内。

pLVI陽性直腸がんのADC値は、TWIST群（0.93±0.18対1.15±0.13、P＜0.001）およびGRASP群（0.98±0.13対1.10±0）において、pLVI陰性直腸がんのADC値よりも有意に低かった。 0.16、P < 0.001)。 表 3 に示すように、pLVI 陽性直腸癌の Ktrans および Kep は、両群とも pLVI 陰性直腸癌よりも有意に高かった (すべて P < 0.001)。 表 4 は、pLVI を識別するためのさまざまなモデルの診断性能を示しています。 -直腸がん陽性。 GRASP 群では、Ktrans (カットオフ値、0.67/分) が ADC (カットオフ値、0.95 × 10-3 s/mm2) や Kep (カットオフ値、0.93/分) よりも pLVI 陽性直腸がんの検出精度が高かった。

バイナリ ロジスティック回帰アプローチを使用して、ADC と灌流パラメータを組み合わせます。 デュアルパラメーター分析によると、ADC カットオフ レベルと GRASP ベースの Ktrans の組み合わせは、pLVI 陽性直腸がんの識別に関して、ADC カットオフ レベルのみに基づく単一因子評価よりも大幅に優れた診断性能を提供しました (Ktrans を使用した ADC と Ktrans を組み合わせた ADC .ADC、P < 0.001)。 単一パラメータの評価に関しては、Ktrans が最良の結果を提供しました。 TWIST に基づく ADC と灌流カットオフ レベルの組み合わせ分析では、この統計レベルの改善は観察されませんでした。 表 4. 図 4 は、ADC と組み合わせた GRASP 由来の灌流パラメータに基づくカットオフ レベルの場合、TWIST 由来の灌流パラメータを組み合わせたカットオフ レベルと比較して、pLVI 陽性直腸がんをより効果的に区別できる (重複が少ない) ことを示しています。 ADC付き。

拡散 MRI と動的造影剤増強 MRI を組み合わせた定量的評価。 散布図には、(a) 流入順体積移動定数と (b) 速度定数の値を持つ ADC を含む見かけの拡散係数 (ADC) のデータ ペアが表示されます。 ADC 値は X 軸上にあり、灌流パラメータは Y 軸上にあります。 水平線と垂直線はデュアルパラメータのカットオフレベルを表します。

われわれは、GRASPのKtransと確立されたDWIを組み込んだデュアルパラメータアプローチにより、DWIのみに基づく従来の単一パラメータ評価よりも直腸がんにおけるpLVIのより適切な診断が可能になることを発見した。 pLVI 陽性直腸癌の Ktrans と Kep は、pLVI 陰性直腸癌よりも有意に高かった (P < 0.05)。

Igarashi et al.30 は、腫瘍 ADC 値が乳がんにおける LVI の重要な予測因子であると報告しました。 私たちの研究では、pLVI 陽性直腸癌の ADC は、pLVI 陰性直腸癌の ADC よりも有意に低く (p < 0.05)、これは以前の研究と一致していました 34,35。 これは、悪性腫瘍の発がん性の程度が増加するにつれて、腫瘍細胞の増殖が著しく加速するという事実に起因する。 単位体積あたりの核と細胞密度の比率が増加し、細胞外空間の距離と水分子の自由拡散が減少し、分布が制限され、結果として ADC 値が低下します 12。 Choi et al.6 は、pLVI と ADC の最小値、最大値、平均値のいずれにも有意な相関関係がないことを発見しました (P > 0.05)。 私たちの結果と他の結果の間の不一致の理由は、異なる ADC 測定の使用、単一セクション領域または複数の小さな ROI から得られた平均拡散パラメーターを計算するときに腫瘍の不均一性を捕捉できないこと、および異なる b 値の選択35。

Ktrans は造影剤が血管から間質腔に輸送される能力を反映しており、悪性度が高くなるほど毛細血管が多くなり、Ktrans 値が高くなります5。 同様に、Kep 値が高いほど、血管系への血液の戻りが多いことを表します。 したがって、Kep 値が高いほど、造影剤の漏れが多いことを示します。 私たちの研究では、pLVI 陽性直腸癌の Ktrans と Kep が pLVI 陰性直腸癌よりも有意に高いことがわかりました (P < 0.05)。これは以前の研究と一致していました 7。 これは、LVI が腫瘍周囲リンパ管密度の高さとより進行性の血管新生と強く相関しており、これらの変化が腫瘍微小循環環境の血液量と血流の違いを引き起こすためです 5,36,37,38。 しかし、Lai et al.8 によると、乳がんでは pLVI 陽性群と pLVI 陰性群の間で Ktrans に有意差はありませんでした (P > 0.05)。 その理由は、私たちの研究のサンプルサイズが大きいことと、不均一な直腸癌の根底にある病態生理学が複雑であるためである可能性があります。 私たちの研究は主に、血管浸潤陽性の 3 つの異なる状態 (リンパ浸潤、血管浸潤、および両方の浸潤) を区別するのではなく、pLVI による直腸癌を予測するためのマルチパラメータ MRI の診断性能を評価することに主に焦点を当てていました。 これらのさまざまな状態は、予後、拡散および灌流パラメーターにさまざまな影響を与える可能性があります。 このトピックに関する現在の文献は限られており、Ktrans や kep などの拡散および灌流パラメーターに対する各タイプの浸潤の具体的な影響を決定するにはさらなる研究が必要です。

定量的な DCE-MRI パラメーターと ADC 値は、臨床的および組織学的悪性度、術前化学放射線療法 (CRT) への反応、およびさまざまな腫瘍の予後因子と密接に相関していることが報告されています 14,39,40。 ただし、従来の DCE-MRI にはいくつかの制限があります。 まず、時間分解能はフェーズごとに約 5 ～ 18 秒です。 第二に、取得には息止めが必要ですが、これは一部の患者にとって困難であり、動的イメージング取得における時空間分解能と体積測定範囲が制限される可能性があります41、42、43、44、45。 私たちの研究では、GRASP による放射状取得を利用しました。これにより、TWIST と比較して空間的および時間的解像度が向上しました。 文献 46、47 によれば、時間分解能が高くなるほど、DCE スキャン中に得られる半定量的および定量的パラメーターの精度が高くなります。 GRASP シーケンスは空間的および時間的解像度を向上させ、DCE スキャン中に灌流パラメータを正確に評価するのに特に有益です 15。 我々の結果は、ADC 値と GRASP 配列から取得した Ktrans を統合すると、拡散パラメーターのみと比較してより高い診断性能が得られることを実証しました。 この発見は、GRASP 配列の空間的および時間的解像度の向上が、pLVI 陽性直腸癌のより良好な識別に寄与することを示唆しています。

Winkle ら 48 は、GRASP が拡散特性と灌流特性を含むデュアルパラメータ モデルに組み込まれた場合、前立腺のマルチパラメータ MRI 検査の診断精度を向上させることが示されたことを明らかにしました。 Ao ら 45 は、Ktrans 値と ADC 値が直腸癌の壁外静脈浸潤の独立した予測因子であると報告しました。 Oberholzer らの研究 49 によると、MR 灌流は、治療開始前に化学放射線療法の有効性に関連する腫瘍の特徴を評価するための ADC 値を補完するバイオマーカーとして機能する可能性があります。 ADC 値と GRASP の Ktrans を組み合わせたデュアルパラメーター分析の方が、ADC の単一因子分析よりも pLVI 陽性直腸癌の診断がより適切であることがわかりました。 GRASP は灌流マップの計算に使用される唯一の技術であり、腫瘍検出において統計的に有意な差が生じました。 したがって、前者の取得方法の空間分解能と時間分解能の向上を組み合わせたことが、pLVI 陽性直腸癌の識別に役立つと仮説が立てられる可能性があります。

私たちの研究には限界がありました。 まず、TWIST グループと GRASP グループを異なる磁場強度で MR スキャナーでスキャンしました。これは、灌流パラメーターと拡散パラメーターの測定に影響を与える可能性があります。 第二に、これは検証コホートのない単一の施設内研究であるため、私たちの結果が他の医療機関で再現できるかどうかを判断するには将来の研究が必要であることに注意することが重要です。 第三に、選択バイアスが生じやすい可能性がある遡及的なデザインです。 最後に、ROI は腫瘍全体ではなく個々の腫瘍レベルの概要を示し、これは腫瘍の灌流パラメーターをよりよく反映している可能性があります (補足情報)。

これらの制限にもかかわらず、我々の結果は、GRASP技術から取得したKtransが、拡散特性と灌流特性を組み込むことによってデュアルパラメーターモデルに統合された場合、LVI陽性の直腸癌を予測する際のマルチパラメーターMR検査の診断性能を大幅に向上させることを示しています。 対照的に、GRASP および TWIST 灌流パラメータから取得した Kep は、この効果を示さなかった。

現在の研究中に使用および/または分析されたデータセットは、合理的な要求に応じて責任著者から入手できます。

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Fan, Y.、Chen, M.、Huang, H. 他直腸癌におけるリンパ管浸潤の予測: 直腸灌流評価のための黄金角放射状疎平行 MRI のパフォーマンスの評価。 Sci Rep 13、8453 (2023)。 https://doi.org/10.1038/s41598-023-35763-8

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受信日: 2023 年 1 月 5 日

受理日: 2023 年 5 月 23 日

公開日: 2023 年 5 月 25 日

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-35763-8

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